1959年，高畑勛加入了東映動畫。1963年，擔任神話動畫電影《小王子與八頭龍》的副導演。1964年，執(zhí)導個人首部動畫片《狼少年》。1968年，與宮崎駿、大�？瞪�等合作執(zhí)導冒險動畫電影《太陽王子霍爾斯的大冒險》。1969年，擔任科幻動畫電影《小魔鏡》的副導演。

1971年，高畑勛離開東映動畫，與宮崎駿、小田部羊一等人一起進入“A-Pro”工作。1972年，與宮崎駿合作執(zhí)導家庭動畫電影《熊貓家族》；6月，與宮崎駿、小田部羊一共同離開“A-Pro”，加入“Zuiyo Picture”。1973年，執(zhí)導家庭動畫電影《熊貓家族之大雨馬戲團》。

1974年，執(zhí)導根據瑞士作家約翰娜·施皮里于1880～1881年所發(fā)表的德文小說《海蒂》系列改編的動畫片《阿爾卑斯山的少女》，該片描寫了喜歡阿爾母的大自然的少女海迪還有稍微瘸腿的富家少女克拉拉稀謾之間的友情故事。

1976年，執(zhí)導奇幻動畫電影《三千里尋母記》。1979年，執(zhí)導動畫片《紅發(fā)少女安妮》，該片改編自加拿大女作家露西·莫德·蒙哥馬利1908年出版的小說《綠山墻的安妮》，主要講述了女孩安妮離開孤兒院被卡斯伯特兄妹收養(yǎng)，隨遇而安的故事；此外，還擔任了冒險動畫電影《龍子太郎》的編劇。

1981年，自編自導家庭動畫電影《小麻煩千惠》。1982年，執(zhí)導奇幻動畫電影《大提琴手高修》。1984年，擔任科幻動畫電影《風之谷》的制作人；4月，在德間資助下高畑勛與宮崎駿兩人合伙創(chuàng)立了“二馬力”會社（吉卜力的前身）。1985年，吉卜力工作室成立，并擔任了奇幻動畫電影《天空之城》的制作人，該片由宮崎駿執(zhí)導。1987年，自編自導紀錄片《柳川堀割物語》。

1988年，執(zhí)導由辰巳努、白石綾乃等合作配音的災難動畫電影《螢火蟲之墓》，該片描寫了戰(zhàn)爭受害者孤兒的故事。1989年，擔任奇幻動畫電影《魔女宅急便》的音樂制作，并選用了松任谷由實的歌曲為主題。

1991年，執(zhí)導由今井美樹、本名陽子參與配音的愛情動畫電影《歲月的童話》，該片講述了妙子在十天的鄉(xiāng)間假日中漸漸了解了自己，了解了生活，并由此找到了自己的意中人改變了人生的故事，獲得第15屆日本電影學院獎話題獎-最具話題影片獎。

1994年，自編自導由石田百合子、三木紀平、野野村真聯(lián)袂配音的奇幻動畫電影《百變貍貓》。1999年，執(zhí)導改編自石井壽一四格漫畫的喜劇動畫電影《我的鄰居山田君》，該片講述了平凡家庭山田一家人日常生活里的各種趣事，獲得第3屆文部省文化廳媒體藝術祭動畫部門優(yōu)秀獎。

2003年，參演由Fabienne Issartel執(zhí)導的紀錄片《Paul Grimault, image par image》。2005年，與宮崎駿聯(lián)合出演由Yves Montmayeur執(zhí)導的紀錄片《Ghibli et le mystère Miyazaki》。

2009年，獲得第62屆洛迦諾國際電影節(jié)金豹獎；同年，與宮崎駿共同執(zhí)導喜劇動畫電影《魯邦三世特別公映版》。2010年，執(zhí)導兒童動畫電影《紅發(fā)少女安妮 劇場版》，該作品主要講述了女孩安妮離開孤兒院被卡斯伯特兄妹收養(yǎng)，隨遇而安的故事。

2013年，執(zhí)導由朝倉亞紀、高良健吾、地井武男聯(lián)合配音的奇幻動畫電影《輝夜姬物語》，該片以日本故事《竹取物語》為題材，講述了竹子中誕生的輝夜姬在伐竹翁夫婦照顧下成長，最后回到月宮中的故事。

2014年，《輝夜姬物語》入圍第37屆日本電影學院獎最佳動畫電影獎。2015年，憑借《輝夜姬物語》獲得第42屆安妮獎最佳動畫電影導演獎。2016年，獲得第43屆安妮獎溫瑟·麥凱獎；同年，擔任童話動畫片《紅海龜》的藝術指導。

2018年4月，高畑勛去世，享年82歲。5月15日，告別儀式在東京三鷹的森吉卜力美術館舉行，宮崎駿導演流淚緬懷盟友，幾度哽咽，女星宮本信子等也出席了儀式。

高畑勛的現實主義作品是深刻自然地講述日常生活，在敘事上具有明顯的散文化特征。他的動畫更多是面向瑣細的生活涓流，或是童話化表現，或如實再現，更多溫馨與感傷。高畑勛動畫的題材大都來自于文學、歷史或現實生活，相對于宮崎駿的神奇瑰麗，押守井的尖銳晦澀，今敏的詭異神秘，高畑勛動畫平實而又生活化。他的作品洞悉人性冷暖、筆調深邃、關注社會現實、哲學意蘊濃厚。他用超現實化的童話手法與現實化的散文式敘事手段編織了一曲平凡而感傷的歲月之歌（當代電影評）。