生于英格蘭西米德蘭茲郡的索利赫爾（Solihull），鄰近伯明翰城，迪尼在當?shù)刈罹咭?guī)模的阿斯頓維拉青訓(xùn)系統(tǒng)接受足球訓(xùn)練，但于15歲之齡遭俱樂部放棄。他曾短暫效力地區(qū)聯(lián)賽球隊切斯利鎮(zhèn)（ChelmsleyTown），同時入讀卡里利安建筑訓(xùn)練學(xué)校（CarilionConstruction Training）學(xué)習(xí)成為一名建筑工人。當為切斯利鎮(zhèn)上場時，迪尼的天分獲沃爾索爾的青睞，于2006年12月1日簽約后隨即被外借到黑爾斯歐文（HalesowenTown）渡過2006/07年余下的賽季汲取上場經(jīng)驗。

2007年9月15日迪尼取得首個職業(yè)聯(lián)賽進球，于作客對米爾沃爾在84分鐘才后補登場，僅兩分鐘即射入制勝球，協(xié)助球隊2-1奏凱而回，這也是他首個完整賽季取得的唯一進球。接下來的賽季季初迪尼繼續(xù)表現(xiàn)平平無奇，上半季僅打入兩球。但當基斯·赫澄斯于2009年1月上任主教練后，迪尼找回了射門靴，前任主教練吉米·梅倫一直安排迪尼在不擅長的右翼活動，而新任主教練將他調(diào)回最喜歡的前鋒位置很快激活迪尼，下半季轟入10球，整季共有12球斬獲。2009年9月9日迪尼同意續(xù)約兩年，留隊至2011年。三天后迪尼以兩個進球回報俱樂部，協(xié)助沃爾索爾做客3-2擊敗特蘭米爾，并打開新賽季的進球記錄。2010年2月2日主場1-1戰(zhàn)平查爾頓競技，迪尼為球隊先拔頭籌，但因上、下半場先后對裁判出言不遜而遭出示第二張黃牌而被驅(qū)逐離場；禍不單行，2010年4月3日作客對斯托克城，開賽僅19分鐘，迪尼便因禁區(qū)內(nèi)蓄意犯手球，除被判點球外，更被直接出示紅牌。雖然一季內(nèi)兩次領(lǐng)紅，迪尼整季上場46場仍有14個進球，是球隊首席射手，更獲選為沃爾索爾年度最佳球員。

2010年8月初，迪尼向沃爾索爾呈交轉(zhuǎn)會要求，據(jù)報多支英冠球隊有意招攬他。8月6日迪尼簽約加盟沃特福德，合約為期兩年，身價50萬英鎊，包括優(yōu)先續(xù)約一年及如升級英超加付15萬英鎊的附加條款。在簽約的同一天，迪尼在聯(lián)賽揭幕戰(zhàn)作客3-2擊敗諾里奇城首次披甲，下半場后補替補馬爾文·索德爾。8月24日迪尼在英格蘭聯(lián)賽杯第二輪主場1-2負于諾茨郡射入加盟后的首個進球。加盟首季迪尼總共上場40場，由于有兩大主力射手丹尼·格雷厄姆和馬爾文·索德爾在陣中，主教練馬爾基·馬凱只安排迪尼出任邊鋒，并且不是常規(guī)主力，迪尼因此僅取得3個進球。

第二年隨著主教練馬爾基·馬凱和首席射手丹尼·格雷厄姆相繼離隊，新任主教練肖恩·戴徹將迪尼調(diào)回前鋒位置，整季在各項比賽上場46場及打入12球，成為沃特福德第一射手，他在2012年3月24日2-1擊敗伊普斯維奇的小角度射射制勝球還被評為俱樂部的年度金球。2012年3月26日沃特福德啟動迪尼合約條款，優(yōu)先續(xù)約1年至第二年賽季結(jié)束。

迪尼因在夜總會襲擊而被判監(jiān)10個月。出獄后首場比賽是在2012年9月22日作客對布里斯托爾城，在下半場替補上場，賽果為2-2。9月29日作客對哈德斯菲爾德的比賽他以首發(fā)身份上場并攻入致勝球，以3-2取勝。

2013年2月16日對伯明翰城比賽中梅開二度，助球隊4-0大勝。

2013年3月8日于季后約滿的迪尼獲沃特福德提供新合約，留隊至2016年。

2014年8月27日，迪尼簽訂四年新約，結(jié)束離隊的傳言。

2016年7月1日，沃特福德官方宣布與球隊隊長迪尼續(xù)約5年。

2019年5月19日，特洛伊·迪尼跟隨沃特福德獲得18-19賽季英格蘭足總杯亞軍。

2020年7月17日，沃特福德客場1-3輸給了西漢姆聯(lián)，球隊隊長迪尼取得了進球。這是迪尼自2018年3月來首次連續(xù)兩場英超聯(lián)賽取得進球，這也是他在職業(yè)生涯生涯的第150球。