幼少時在武藏國東勝寺(神奈川縣鐮倉市)做喝食行者。1338年（延元3年歷應(yīng)元年）時上京被玄恵法印介紹給叔父足利直義做養(yǎng)子，受直義一字，改名足利直冬。因足利家被亂引起的觀應(yīng)之亂跟隨養(yǎng)父直義、與高師直對立。1349年直冬在赴任長門探題途中、備后國鞆津(廣島縣福山市)被高師直追擊通過四國逃往九州肥后國。

直冬被四國瀨戶內(nèi)海的忽那氏，九州的菊池氏和與足利方的九州探題一色范氏對立的大宰府の少弐賴尚擁立，于1350年與少弐氏一同擊破一色氏。1351年尊氏與南朝一時講和，被孤立的直冬從九州逃往中國地區(qū)。1352年（正平7年/文和元年）直義去世直冬從屬于南朝，1354年以直義派桃井直常、斯波氏、山名時氏為后援向京都進(jìn)軍，與吉野南朝軍協(xié)力一時奪回京都。據(jù)1366年的書籍記載消息不明，根據(jù)足利氏系圖記載沒年1386年。法名：慈恩寺玉溪道昭。