平田昭吾于昭和14年出生在偽滿洲國（現中國沈陽）。第二次世界大戰(zhàn)結束后，平田昭吾搬到母親的故鄉(xiāng)，會津若松市，并在那里度過了他的少年時代。平田昭吾上小學時，鄰居家的姐姐借給他幾本手冢治蟲的漫畫書，有《大都會》、《遺失的地球》和《新寶島》。這幾本書使他受到了極大地震撼。在那之前，他就沉迷于冒險動作片《拯救地球》之中。從那之后，他就開始搜集手冢治蟲的相關事跡來閱讀。那一時期，在平田昭吾的家鄉(xiāng)還有一位手冢治蟲的崇拜者，名叫笹川博史。兩人于昭和31年相識，并一起創(chuàng)立了會津漫畫研究會。那一年，笹川博史應手冢治蟲的邀請，做了手冢治蟲的助手。聽說這件事后，當時上高中3年級的平田昭吾利用暑假，拿著自己的作品來到東京拜訪手冢治蟲，并請求做他的助手。手冢治蟲看看平田的作品，又看看平田，說：“明年春天，你畢業(yè)后就來做我的助手吧�！逼教镎盐峋拖耧h上了云端一樣興奮。

昭和33年，平田昭吾從會津工業(yè)高校機械系畢業(yè)后來到東京，加入例如手冢治蟲的團隊，并參與了《森林大帝》與《鐵臂阿童木》的制作，并和前輩笹川博史等人一起當手冢治蟲的助手。除了動畫的繪制，他還負責手冢治蟲先生的日常起居及飲食。

平田昭吾和古谷三敏的工作是在指定的色塊處上色、處理手冢治蟲所畫的草圖。完成上色和描畫背景后，用鉛筆描畫背景的細節(jié)部分。

由于沒有充足的時間休息，手冢治蟲提出“十分鐘小睡方案”。他每次只伏案小睡10分鐘，就立刻起來再次投入工作。其他人也都仿照手冢治蟲的做法，爭分奪秒地工作。昭和34年，有很多助手都退出了團隊，留下來的只有平田昭吾、月岡貞夫和古谷三敏。同年8月，《周日少年》連載了漫畫《0男子》，平田昭吾負責80%的背景原畫繪制工作。那時平田昭吾每天的睡眠時間只有一個小時，而且為《0男子》地下帝國中的交通工具的燃料提出了新的設想——磁力。

昭和34年的時候，手冢治蟲的工作室里只有電風扇，為了防止原稿被風吹亂，所以工作室里不允許使用電風扇，大家每天都是大汗淋漓。而且由于工作安排得很緊，每天只能睡一個小時，根本沒有時間洗澡，所以身上汗味濃重。

昭和34年，手冢治蟲開始致力于研究田螺精子的研究。手冢治蟲將電子顯微鏡的成像畫成草圖，由平田昭吾負責將草圖畫成詳圖，并用水彩上色。平田昭吾曾自豪地說：“我的運氣很好，因為我有機會為一位偉人的研究作出貢獻�！�

昭和37年，手冢治蟲的動畫制作部更名為“蟲動畫制作股份有限公司”，并開始制作一部時長40分鐘左右的動畫片《某個街角的傳說》。

后來，在手冢治蟲的引薦下，平田昭吾又拜師到政岡憲三先生門下，學習動畫的制作技術。日后，又在手冢治蟲的引薦下，來到了日活研究室，開始從事寫實電影攝影技術的開發(fā)和研究工作。

昭和39年，井上智脫離手冢治蟲的團隊開始獨立，并和平田昭吾共同創(chuàng)立了“智團隊”。此后，平田昭吾在秋田書店爭取到了《魔神壇斗士》漫畫版的制作權�！赌�神壇斗士》出版后，在漫畫雜志《冒險王》中，受歡迎度位居榜首。

昭和40年，“智團隊”和手冢治蟲的團隊合作，完成《小金剛大使》的制作。該作品推出之后大受好評。這次手冢治蟲邀請原來制作團隊的全體工作人員加入手冢股份有限公司。大家均表示愿意回歸團隊，并一起加入了手冢股份有限公司。

在眾人回歸手冢股份有限公司之后，由平田昭吾負責企劃制作的《假面騎士》開始在《少年周日》上連載，并在日本電視臺播放。

昭和46年，由于外界傳言手冢團隊經營不善，導致手冢的公司面臨重大危機。為了支付日常開銷，手冢治蟲的工作量猛增到每月繪制原畫600張，即每天繪制原畫20張。為了爭取版面的增加，平田昭吾奔波于各個出版社。慶幸的是，就在那時，集英社的月刊 《少年jump》正在改版。集英社的長野先生和阿部先生同意每一期分配給手冢治蟲100頁以上的版面。再加上《冠軍》、《王者》、《少年周日》等的連載，可以維持每個月600頁的出版量。從那時開始，平田昭吾又開始了地獄般的生活。由于工作量大，時間緊迫，平田昭吾每個月只能回家一次。可以說，當時的工作比他剛剛加入手冢團隊時還要緊張。手冢治蟲和平田昭吾每天的睡眠時間只有一個小時，每頓飯只有30分鐘，如廁也只有30分鐘時間（手冢治蟲經常利用如廁時間來構思動畫）。眾人連乘車前往播放現場的途中都爭分奪秒地創(chuàng)作原稿。

《佛陀》是大河連載動畫中篇幅最長的作品，也是平田協助手冢治蟲完成的最后一部作品。

平田昭吾體會到《火鳥》的主人公并不是火鳥，而是作者手冢治蟲關于轉世輪回的哲學，并確信《火鳥》的故事情節(jié)也是手冢治蟲的日記。而手冢治蟲也肯定了這一點。

有一天，潮出版社《希望之友》的編輯竹尾先生到訪，希望手冢團隊能為《希望之友》提供《火鳥》的連載作品。經商議，最后手冢團隊決定以《佛陀》代替《火鳥》在《希望之友》上刊登。

不久，平田昭吾就辭去了手冢治蟲經紀人的工作，開始獨自拼搏。在那之后的數十年間，平田昭吾還是默默地為《佛陀》的連載提供幫助。

1987年，平田昭吾開始編輯《世界名著動畫集》。該書出版后，深受廣大讀者歡迎。

平田昭吾的名作動畫集包括ポプラ出版社出版的《安徒生童話故事連環(huán)畫》、《賽頓動畫連環(huán)畫》、《世界名著動畫連環(huán)畫》、《幻想動畫》、《世界著名幻想童話》等，共150卷；永岡書店出版的作品100卷；ブティック公司出版的《好孩子和媽媽的動畫連環(huán)畫》等80卷，總計330卷。

到2005年為止，平田昭吾的作品已遍布世界二十多個國家，出版量總計三億多本。

2009年，平田昭吾加盟阿尼邁動漫文化有限公司，擔任阿尼邁動漫文化有限公司首席設計師，并將平生創(chuàng)作全部授權給阿尼邁動漫文化有限公司。