約翰·魯尼與他的兄弟們一同于埃弗頓青訓系統(tǒng)受訓，惟于14歲時被棄用。他于2007年加盟英乙俱樂部馬科斯菲爾德的足球學院，當時約翰仍就讀其中學最后的一年，球隊與其學校取得協(xié)議，讓他周一與周二隨青年隊訓練，周三傍晚參加足球學院，而周日則為U-16青年隊上場[1]。同年暑假表現出色的約翰獲提供兩年獎學金。

約翰于2008年3月24日主場對巴尼特于完場前首次后補為一隊上場[2]；季末對切斯特城更首次獲派首發(fā)上場[3]。7月14日約翰簽署為期兩年的首份職業(yè)合約[4]。

在2008/09年球季獲得數場后補上場機會后，于2009年3月14日主場迎戰(zhàn)伯恩茅斯再次首發(fā)上場[5]；兩周后作客達根漢姆射入個人首個入球[6]；4月11日作客切斯特城，約翰再下一城，于離門20碼“窩利”射入先拔頭籌[7]。首個正式球季在聯(lián)賽上場14場，其中10場擔任首發(fā)，射入兩球。

約翰的表現吸引一眾英超俱樂部的注目[8]，但2009/10年球季他的腳風不順，直到2009年10月6日英格蘭聯(lián)賽錦標2-4負于卡萊爾聯(lián)才射入首球[9]；10天后作客車頓咸才打破本季9場聯(lián)賽的入球荒[10]。2010年2月約翰獲邀到英冠俱樂部德比郡試訓1周，并參與預備隊對謝菲爾德聯(lián)的賽事[11]，但賽事因大雪取消，打比郡主教練尼祖·哥洛夫表示對約翰操練表現滿意，仍需觀察實戰(zhàn)表現才決定來季會否提供合約[12]。約翰于3月3日代表打比郡預備隊上場對謝周三，踢足全場90分鐘，賽后返回馬科斯菲爾德[13]。

最終尼祖·哥洛夫決定放棄約翰，兩季以來僅為馬科斯菲爾德射入4球，雖然球隊仍然提供新合約，但他在季后在一支英甲球隊跟操而沒有續(xù)約[14]。

季前約翰跟隨哈德斯菲爾德試訓，但無法贏得一紙合約[15]。他其后轉赴美國參加不同球隊的試訓，并與美國職業(yè)足球大聯(lián)盟簽約參加2011年“美職聯(lián)超級選秀會”（MLS SuperDraft），于第二輪第25選獲紐約紅牛相中[16]。

約翰·魯尼雖然在英格蘭出生，亦具有代表愛爾蘭參加國際賽的資格，他曾表示愿意為愛爾蘭效力[17]。

約翰·魯尼遷入哥哥位于柴郡切爾滕納姆（Prestbury）的居所，距離馬科斯菲爾德主場僅20分鐘車程，方便他日常往返。當時仍為學徒球員身份賺取周薪150英鎊的約翰被隊友取笑，如付不起租金，只好為哥哥買杯面填數[18]。