1928年4月18日生于特列奧爾曼縣圖爾努-默古雷萊市的一個商人家庭。1935—1939年在家鄉(xiāng)讀書，1939—1947年讀中學，1947—1951年就讀于布加勒斯特經(jīng)濟研究學院經(jīng)濟管理系，獲經(jīng)濟學碩士學位。1948年加入羅馬尼亞共產(chǎn)主義青年聯(lián)盟（1949年改稱羅馬尼亞勞動青年聯(lián)盟，1965年改稱羅馬尼亞共產(chǎn)主義青年團）。早在學生時代就開始從事新聞工作，1948—1949年在《自由特列奧爾曼》縣報工作。1950—1956年在《現(xiàn)代》周刊編輯部工作，歷任編輯、科長、副總編輯。1953年11月加入羅馬尼亞工人黨（1965年改稱羅馬尼亞共產(chǎn)黨），1956年畢業(yè)于“安德烈·亞歷山德羅維奇·日丹諾夫”高等社會科學院。

1956年在羅馬尼亞勞動青年聯(lián)盟第二次代表大會上當選為勞動青年聯(lián)盟中央執(zhí)行委員會委員。應(yīng)尼古拉·齊奧塞斯庫的邀請，1956年7月任勞動青年聯(lián)盟機關(guān)報《青年火花報》總編輯。1960年任國家通訊社——羅馬尼亞通訊社（羅通社）社長。1962年6月29日—1965年2月6日任國家文化和藝術(shù)委員會副主席。1965年1月—1968年12月任羅共機關(guān)報《火花報》總編輯。

1965—1969年當選為巴納特州費格特選區(qū)大國民議會代表，1969—1975年當選為阿拉德縣南阿拉德選區(qū)大國民議會代表，1975—1980年當選為阿爾巴縣阿爾巴尤利亞選區(qū)大國民議會代表，1980—1985年當選為雅西縣科波烏選區(qū)大國民議會代表，1985—1989年為穆列什縣雷京選區(qū)大國民議會代表。他還是大國民議會外交事務(wù)委員會副主席和大國民議會國家議會間委員會委員。

1965年7月23日在羅馬尼亞共產(chǎn)黨第九次代表大會上當選為羅馬尼亞共產(chǎn)黨中央委員。1968年4月升為羅馬尼亞共產(chǎn)黨中央政治執(zhí)行委員會候補委員，同年12月任中央書記處書記。1969年8月12日在羅馬尼亞共產(chǎn)黨第十次代表大會上當選為羅共中央政治執(zhí)行委員會委員、中央書記處書記，主管文化、藝術(shù)、新聞和意識形態(tài)工作。1971年3月18日—1971年9月15日任羅馬尼亞全國廣播電視委員會主席。1971年7月15日—1971年9月15日任國家文化和藝術(shù)委員會主席，1971年9月15日—1976年11月4日任社會主義文化和教育委員會主席。1976年11月8日—1978年8月25日再次任羅馬尼亞全國廣播電視委員會主席。1971年當選為羅馬尼亞社會主義民主和團結(jié)陣線全國委員會委員。

1974年11月27日在羅馬尼亞共產(chǎn)黨第十一次代表大會上當選為羅共中央政治執(zhí)行委員會委員。1975年4月任國家文化遺產(chǎn)中央委員會主席。1977年2月3日負責監(jiān)督《火花報》、《社會主義時代》雜志、羅馬尼亞通訊社的工作，并負責與群眾和非政府組織的關(guān)系工作。1977年12月26日任羅共中央書記處書記兼中央新聞出版和廣播電視部部長、新聞出版和印刷協(xié)調(diào)委員會主席。1979年11月在羅馬尼亞共產(chǎn)黨第十二次代表大會上當選為羅共中央政治執(zhí)行委員會委員、政治執(zhí)行委員會常設(shè)局委員、中央書記處書記，主管新聞出版、廣播電視和意識形態(tài)工作。1981年8月18日—1989年12月22日任羅共中央“斯特凡·喬治烏”社會經(jīng)濟政治教育研究學院院長。他還是羅馬尼亞社會政治科學院院士。1981年11月25日被解除中央書記處書記職務(wù)。在1984年11月羅共“十三大”和1989年11月羅共“十四大”上均當選為羅共中央政治執(zhí)行委員會委員。

杜米特魯·波佩斯庫曾五次訪問中國。

杜米特魯·波佩斯庫曾榮獲眾多功勛獎?wù)潞蜆s譽稱號，1957年被授予三級勞動勛章，1959年被授予二級勞動勛章，1964年被授予“羅馬尼亞人民共和國之星”四級勛章，1966年被授予三級“圖多爾·弗拉迪米列斯庫”勛章，1971年被授予“羅馬尼亞社會主義共和國之星”一級勛章，1981年被授予一級勞動勛章、一級“八·二三革命”勛章，1984年被授予羅馬尼亞“為社會和民族解放，反法西斯和反帝國主義革命40周年”紀念勛章。

杜米特魯·波佩斯庫是最早吹捧齊奧塞斯庫夫婦的中央領(lǐng)導人之一。作為羅馬尼亞輿論和意識形態(tài)的最高負責人，在樹立尼古拉·齊奧塞斯庫的個人崇拜中發(fā)揮了重要作用。他把尼古拉·齊奧塞斯庫與伯利克里、拿破侖·波拿巴、亞伯拉罕·林肯相提并論，為齊奧塞斯庫歌功頌德。在齊奧賽斯庫的操縱和授意下，波佩斯庫開動宣傳輿論機器，極力美化、鼓吹齊奧塞斯庫的“英明領(lǐng)袖”形象和“豐功偉績”。同時，他還大力推崇“第一夫人”埃列娜·齊奧塞斯庫。

羅馬尼亞記者和作家揚·莫勒形容波佩斯庫在塑造齊奧塞斯庫的公眾形象中的作用就如同希特勒的宣傳部長約瑟夫·戈培爾。

在這種氛圍下，羅馬尼亞共產(chǎn)黨對齊奧塞斯庫的評價也越來越高。1969年羅共“十大”前后，齊奧塞斯庫被稱為是“貫徹黨的馬列主義政策的化身”，“杰出的馬列主義領(lǐng)袖、熱忱的愛國者和國際主義者”。齊奧塞斯庫50歲生日時，國內(nèi)稱齊奧塞斯庫是“思想家”、“理論家”、“創(chuàng)造性地豐富和發(fā)展了馬列主義”。到60歲生日時，已經(jīng)稱齊奧塞斯庫為“偉大的革命領(lǐng)袖”、“英明領(lǐng)袖”、“現(xiàn)代羅馬尼亞的思想家和締造者”、“歷史的創(chuàng)造者”、“人民最高品德和最高理想的代表”。

1974年羅共“十一大”時，大會決議中專門有一段頌揚齊奧塞斯庫的話，稱齊奧塞斯庫為當代的“英雄”，同時強調(diào)羅共“九大”以來的成就，貶低以前的領(lǐng)導。中央執(zhí)委兼中央書記波佩斯庫竟說，齊奧塞斯庫“在歷史上的作用及其真正的影響只有我們的后代才能理解”，并把齊奧塞斯庫同歷史上的封建大公相提并論。1979年羅共“十二大”，又將齊奧塞斯庫捧為“舉世尊敬的偉大領(lǐng)袖和政治活動家”，從1982年起，把齊奧塞斯庫執(zhí)政以來的年代稱做“齊奧塞斯庫時代”，齊奧塞斯庫時代也成了羅馬尼亞“幾千年歷史上成就最卓著的時代”，說齊奧塞斯庫對羅作出了“決定性的”和“不可估量的”貢獻。以后又進一步稱齊奧塞斯庫是“民族英雄中的偉大英雄”，“人道主義精神的共產(chǎn)主義者”，“當代世界的杰出人物和光輝戰(zhàn)士”等。

羅共“十四大”通過的文件稱羅共九大開創(chuàng)的黃金時代——“齊奧塞斯庫時代”，是羅馬尼亞人民全部歷史上碩果累累的時代，“九大”把羅馬尼亞全國人民最愛戴的兒子、現(xiàn)代社會主義羅馬尼亞的天才締造者、帶領(lǐng)全民族走上進步和福利道路的高瞻遠矚的領(lǐng)袖，共產(chǎn)主義運動和國際政治生活的卓越人物，社會主義和共產(chǎn)主義事業(yè)、世界和平和合作勝利的堅定不渝的戰(zhàn)士選為羅共領(lǐng)袖”。甚至不顧歷史事實，說齊奧塞斯庫和夫人對組織1939年5月1日大游行作了“關(guān)鍵性、決定性的貢獻”，這次游行是當時歐洲反法西斯的“首次重要行動”。其實齊奧塞斯庫當時才21歲，只是羅共青團書記。領(lǐng)導全國工人罷工、示威游行和示威活動的是黨組織。齊奧塞斯庫的生日成了全國為他歌功頌德的朝圣日。在齊奧塞斯庫執(zhí)政的后期，每逢他的生日，各種形式的祝壽活動往往要持續(xù)一個月左右。有組織的賀電、賀信、詩歌、文章等每年都匯集出版厚厚的一冊。

埃列娜也分得了“黨和國家的卓越戰(zhàn)士”，“杰出的科學家、政治家”，“光輝的國務(wù)活動家”等桂冠。她儼然以“國母”自居，生日也由全國慶祝，人們在各種大會上的發(fā)言，在呼完“敬愛的總書記齊奧塞斯庫同志”之后，必呼“尊敬的埃列娜同志”。

齊奧塞斯庫大搞“個人迷信”和建立家族統(tǒng)治，波佩斯庫在其中無疑起到了推波助瀾的作用，充當了吹鼓手和總導演的角色。

曾任羅共中央候補執(zhí)委兼中央書記，1989年劇變后三次當選羅馬尼亞總統(tǒng)的揚·伊利埃斯庫在2011年接受中國學者孔寒冰（北京大學國際關(guān)系學院教授，博士生導師）的采訪時曾說，“······齊奧塞斯庫認為自己無所不能，個人崇拜發(fā)展得很快。他旁邊又有一些投機分子，一些像波佩斯庫這樣的人。這些人都很聰明，但也很壞。波佩斯庫說，齊奧塞斯庫是我們歷史上的“大公”的繼承人。毛雷爾在1976年就退出了領(lǐng)導層，而波德納拉希早在1970年就退出了。因此，齊奧塞斯庫周邊都是一些對他盡說好話的人，這些人文化水平比較低，真正的知識也比較少，他們就是好啊好啊、對啊對啊，完全服從齊奧塞斯庫個人。”

1989年12月22日羅馬尼亞政局發(fā)生劇變后，波佩斯庫被逮捕，1991年12月被布加勒斯特特別軍事法庭宣布無罪釋放。隨后，羅馬尼亞總檢察院提起特別訴訟，1992年4月再次入獄，被判處有期徒刑14年。

1994年3月，總統(tǒng)揚·伊利埃斯庫發(fā)布特赦令，杜米特魯·波佩斯庫、保羅·尼古列斯庫-米齊爾、斯特凡·安德烈、利娜·喬巴努、盧德維克·法澤卡什等一批在1989年12月劇變后被逮捕的前羅黨政高級領(lǐng)導人獲釋出獄。獲釋后的波佩斯庫居住在布加勒斯特的一所公寓內(nèi)過著退休生活，并撰寫回憶錄。

杜米特魯·波佩斯庫在羅馬尼亞有詩人、雜文作家之稱，創(chuàng)作和發(fā)表了許多散文、詩歌和旅行游記。主要作品有：《歐洲之路》、《旅行者的印象：埃及、伊拉克、古巴三國游記》、《你的票》；詩集《獻給當選者》、《廣場上的人》、《品味內(nèi)核》、《藍色鰩魚》、《失眠的龍》；雜文集《步出迷宮》；小說：《拳頭與棕櫚》（羅馬尼亞三部曲）、《蠟像館》、《無色》、《灰燼中的奧爾尼卡》等。